Шпинат и киноа - перспективные пищевые источники биологически активных веществ

Резюме

Фитоадаптогены, в основном выделяемые из лекарственных растений, формально не являются пищевыми веществами, и их использование в профилактическом питании существенно ограничено. Однако скрининговые исследования позволяют выявлять фитоадаптогены в составе пищевых растений, хотя и в существенно меньших количествах. К примеру, фитоэкдистероиды - биологически активные вещества (БАВ), применяемые для снятия синдрома хронической усталости, снижения нервной и мышечной утомляемости, улучшения процессов памяти и внимания, могут быть выделены не только из различных лекарственных растений, но и из пищевых растений: шпината (Spinacia oleracea) и киноа (Chenopōdium quīnoa). Особый интерес представляют практически не изученные вопросы возможного синергизма в проявлении широкого спектра фармакологических эффектов, определяемых сочетанием фитоэкди-стероидов и других БАВ, входящих в состав этих пищевых растений.

Цель работы - краткий аналитический обзор публикаций, характеризующих спектр минорных БАВ шпината и киноа, а также посвященных экспериментальной оценке проявлений их фармакологической активности на лабораторных животных.

Результаты. Анализ представленных в обзоре публикаций свидетельствует о том, что шпинат и его экстракты являются перспективными пищевыми источниками фитоадаптогенов, каротиноидов, фенольных соединений, в частности кверцетина, кемпферола, фенольных кислот (n-кумаровой, феруловой), а также лигнанов, метаболизируемых в биологически активные фитоэстрогены (энтеролактон и энтеродиол). Возможное профилактическое действие шпината активно изучается на лабораторных животных in vivo, при моделировании таких заболеваний, как сахарный диабет, сердечно-сосудистые и онкологические заболевания. Показаны многочисленные адаптогенные эффекты и нейропротективное действие шпината и его экстрактов, выраженные в улучшении памяти и обучения животных. Публикации последнего десятилетия свидетельствуют о повышенном интересе к такому перспективному пищевому источнику полноценного белка и щирокого спектра БАВ, в том числе фитоэкди-стероидов, как зерна киноа. В зернах киноа выявлено более 20 фенольных соединений в свободной или конъюгированной форме, в небольших количествах присутствуют танины, сапонины, стеролы, фитиновая кислота и экдистероиды. Потребление киноа может оказывать благоприятное влияние на организм, нормализуя углеводный и липидный обмен, снижая массу тела и препятствуя избыточному перекисному окислению липидов. Широко обсуждаются противовоспалительные эффекты и антиоксидантное действие киноа.

Заключение. Анализ представленных результатов публикаций свидетельствует о том, что шпинат, киноа и их экстракты являются перспективными пищевыми источниками БАВ, их фармакологическое действие подтверждается c позиций доказательной медицины экспериментальными исследованиями in vivo. В связи с этим целесообразно использовать эти пищевые растения для включения в биологически активные добавки к пище, функциональные пищевые ингредиенты и специализированные пищевые продукты различного целевого назначения.

Ключевые слова:шпинат, киноа, биологически активные вещества, адаптогены, фитоэкдистероиды, растительные экстракты

Финансирование. Поисково-аналитическая работа проведена за счет средств РНФ (грант № 19-16-00107).

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие конфликта интересов.

Для цитирования: Сидорова Ю.С., Петров Н.А., Шипелин В.А., Мазо В.К. Шпинат и киноа - перспективные пищевые источники биологически активных веществ // Вопросы питания. 2020. Т 89, № 2. С. 100-106. DOI: 10.24411/0042-8833-2020-10020

Для повышения неспецифической резистентности организма человека к различным неблагоприятным факторам, таким как подверженность психоэмоциональному стрессу, синдрому хронической усталости, физическим и умственным нагрузкам, алиментарно обусловленным неинфекционным заболеваниям, одним из наиболее перспективных подходов представляется использование минорных биологически активных веществ (БАВ) пищи растительного происхождения. Проявление фармакологической активности и наличие адаптогенных свойств у растительных БАВ лишено многих недостатков применения химиотерапевтических средств: привыкания, токсичности, развития побочных негативных реакций [1].

Термин "адаптоген", введенный выдающимся российским фармакологом Н.В. Лазаревым в 1947 г. и определяемый как вещество, способное ввести организм в состояние неспецифически повышенной сопротивляемости организма к стрессорным воздействиям, самым тесным образом связан с классическим понятием стресса, сформулированным Г. Селье. Растительные БАВ, близкие по структуре к эндогенным медиаторам стресса той или иной природы, могут проявлять адаптогенные свойства, оказывая влияние в качестве прострессоров (активаторов или ингибиторов) на системы, вовлеченные в регуляцию формирования ответа на стрессорные воздействия [2, 3]. Структурное соответствие позволяет выделить 3 главные группы растительных адаптогенов, такие как фенольные соединения, подобные катехоламинам (эндогенным стрессовым медиаторам симпато-адреналовой системы), терпеноиды (тритерпеновые гликозиды, фитоэкдистероиды), близкие кортизолу (медиатору гипоталамо-гипофизарно-надпочечниковой системы, так называемому гормону стресса), и оксилипины, которые, будучи окисленными жирными кислотами, проявляют действие, свойственное простагландинам [4, 5].

Фитоадаптогены, в основном выделяемые из лекарственных растений (женьшеня, элеутерококка, аралии, левзеи и многих других), формально не являются пищевыми веществами, и их использование в профилактическом питании в настоящее время существенно ограничено. Однако скрининговые целенаправленные исследования позволяют выявлять фитоадаптогены, содержащиеся в составе пищевых растений, хотя и в существенно меньших количествах, чем в дикорастущих лекарственных растениях [6, 7]. Это положение может быть хорошо проиллюстрировано на примере фи-тоэкдистероидов - полигидроксилированных стеринов, являющихся структурными аналогами гормонов линьки и метаморфоз членистоногих [8, 9]. Наиболее хорошо изученным представителем фитоэкдистероидов является низкотоксичное соединение 20-гидроксиэкдизон (20Е, класс токсичности IV - малоопасные вещества, LD50 при внутрибрюшинном или пероральном введении мышам составляет соответственно 6,4 и 9,0 г/кг). Научные публикации свидетельствуют о применении фитоэкдистероидов для снятия синдрома хронической усталости, снижения нервной и мышечной утомляемости, улучшения процессов памяти и внимания [10]. Обсуждаются перспективы использования 20-гидроксиэкдизона в составе биологически активных добавок к пище и в специализированных пищевых продуктах. Фитоэкдистероиды могут быть выделены не только из различных лекарственных растений, в первую очередь таких, как рапонтикум сафлоровидный (Rhaponticum carthamoides), серпуха венценосная (Serratula coronata), но и из пищевых растений: шпината (Spinacia oleracea) и киноа (Chenopōdium quīnoa). Особый интерес представляют практически не изученные вопросы возможного синергизма в проявлении широкого спектра фармакологических эффектов, определяемых сочетанием фитоэкдистероидов и других минорных БАВ, входящих в состав этих пищевых растений.

Цель работы - краткий аналитический обзор публикаций, характеризующих спектр минорных БАВ шпината и киноа, а также посвященных экспериментальной оценке проявлений их фармакологической активности в опытах на лабораторных животных.

Шпинат (Spinacia oleracea L.) - темно-зеленый листовой овощ, принадлежащий семейству амарантовые (Amaranthaceae), которое включает также свеклу и мангольд. Существует более 80 сортов шпината. Шпинат широко культивируется во всем мире; с 1970 г мировое производство увеличилось более чем в 5 раз. Крупнейший производитель шпината в мире - Китай, где обрабатывается около 20 млн т в год, что составляет около 90% мирового производства шпината [11].

Шпинат содержит в своем составе 2,9% белка, 3,6% углеводов и 0,4% жиров, а содержание воды составляет >91%. БАВ шпината представлены каротиноидами, фенольными соединениями, в частности флавоно-идами (кверцетином, кемпферолом), производными патулетина, спинацетина, спинатозида, жасеидина и флавона. Обнаруживаемые в шпинате фенольные кислоты делятся на 2 класса: гидроксицинновые кислоты (п-кумаровая, феруловая) и гидроксибензойные кислоты (п-гидроксибензойная, ваниловая). Преобладающими фенольными кислотами шпината являются феруловая и п-кумаровая кислоты. В целом содержание фенольных соединений в шпинате на ~40 и ~70% больше, чем в капусте и салате-латуке соответственно. Основные обнаруживаемые в шпинате лигнаны, метаболизируемые микрофлорой кишечника в биологически активные фитоэстрогены (энтеролактон и энтеродиол), представлены ларицирезинолом, секоизоларицирезинолом и пинорезинолом [12].

В листьях шпината содержание 20-гидроксиэкдизона составляет около 0,01% (в пересчете на свежую массу), что на порядок ниже, чем в лекарственных растениях, таких как серпуха венценосная (Serratula coronata L.), рапонтикум сафлоровидный (Rhaponticum carthamoides Willd.) [13]. Тем не менее современные высокотехнологичные физико-химические и биотехнологические методы препаративного выделения и концентрирования растительного сырья позволяют получать сухие экстракты с относительно высоким содержанием фитоэкдистероидов. Следует отметить, что в шпинате содержится большое количество оксалатов, потребление которых противопоказано людям, страдающим или предрасположенным к почечнокаменной болезни, ревматизму и подагре. Соответственно, при извлечении из шпината комплексов фитоэкдистероидов и полифенолов должна использоваться технология, позволяющая как можно полнее элиминировать оксалаты из состава получаемого продукта. Метод получения сухого экстракта из листьев шпината [14], включающий стадии водной или спиртовой экстракции, ультрафильтрации, концентрирования методом обратного осмоса и адсорбции на гидрофобном носителе, позволяет увеличить содержание фитоэкдистероидов в продукте более чем в 30 раз по сравнению с исходным растительным сырьем и полностью удалить щавелевую кислоту.

Тестированию различных адаптогенных эффектов, проявляемых в опытах in vivo с использованием лабораторных животных, потреблявших шпинат или его экстракты, посвящен ряд исследований [15, 16]. Так, на стареющих крысах-самках линии Long-Evans Hooded, потреблявших сухие листья шпината и клубнику из расчета 8 г на 1 кг массы тела, показано улучшение когнитивных функций и памяти животных при пространственном обучении в тесте "водный лабиринт Морриса" по сравнению с животными контрольной группы [16]. Антистрессорное и анксиолитическое действие порошка шпината и его водного и спиртового экстрактов (в дозах 80, 40 и 34 г на 1 кг корма соответственно), потребляемых мышами линии C57BL/6, подверженных ежедневному иммобилизационному стрессу, охарактеризовано в работе [15]. Установлено, что потребление мышами порошка шпината и спиртового экстракта шпината приводило к снижению уровня кортикостерона в крови животных, стрессированных иммобилизацией. Анксиолитический эффект при потреблении шпината выявлен в тесте "подвешивание за хвост". Отсутствие схожего эффекта у водного экстракта шпината авторы работы объясняют тем, что он не содержал тирозина - аминокислоты, структурно схожей с катехоламинами, регулирующими развитие стресс-реакции у этих животных. Авторы обзорной работы [17] характеризуют шпинат как растение, способствующее укреплению здоровья пожилых людей, в том числе при нейродегенеративных расстройствах, в частности болезни Альцгеймера. Нейропротективное действие шпината и его экстрактов, выраженное в улучшении памяти и обучения животных, выявлено в исследовании, выполненном на мышах-самцах линии BALB/c с исходной массой тела 30-35 г, при моделировании симптомов болезни Паркинсона, вызванной внутрибрюшинным введением бактериального эндотоксина в дозе 5 мг на 1 кг массы тела [18]. Животные после инъекции эндотоксина в течение 21 сут получали коммерческий экстракт листьев шпината в дозе 50 мг на 1 кг массы тела. Оценивали общую локомоторную активность на актофотометре (прибор, позволяющий оценивать двигательную активность с помощью инфракрасных фотоэлементов), каталепсию в тесте "для оценки каталепсии у крыс и мышей", физическую выносливость в тесте "Ротарод", параметры окислительного стресса. Показаны нейропротекторные эффекты экстракта листьев шпината при эндотоксин-индуцированной гибели нервных клеток вследствие повышенного окислительного стресса и избыточной активности провоспалительных цитокинов. Потребление экстракта приводило к снижению накопления малонового диальдегида, увеличению активности антиоксидантных ферментов в среднем отделе головного мозга, установлено также статистически значимое улучшение физиологических показателей в выбранных тестах.

Авторами работы [19] показано, что у крыс-самцов линии Sprague Dawley, получавших обогащенную шпинатом диету в течение 4 нед, при последующем моделировании ишемии отмечено статистически значимое снижение активности каспазы-3 в ишемизированном полушарии головного мозга, апоптоза в клетках мозга и увеличение двигательной активности животных. Полученные результаты подтверждают нейропротекторный эффект потребления шпината на модели ишемии.

Возможное профилактическое действие шпината активно изучается при моделировании таких заболеваний, как сахарный диабет, сердечно-сосудистые и онкологические заболевания на лабораторных животных in vivo [20, 21].

При исследовании влияния порошка шпината (2,5 и 5% от массы корма) на биомаркеры окислительного стресса, липидный, транскриптомный и метаболомный профили печени у крыс линии Sprague Dawley со стеатозом, вызванным высокожировой диетой, показано, что потребление шпината снижало содержание общего холестерина, липопротеинов низкой и очень низкой плотности, при этом концентрация поли- и мононенасыщенных жирных кислот в печени значительно возрастала, при одновременном снижении в этом органе содержания насыщенных жирных кислот [22]. Введение в рацион этих животных шпината также увеличивало экспрессию генов, связанных с воспалительным ответом. В работе [23] проведена оценка влияния экстракта Spinacia oleracea на углеводный обмен при моделировании метаболического синдрома у крыс при ежедневных аэробных нагрузках. Исследование было выполнено на крысах-самках линии Sprague Dawley, метаболический синдром вызывали высокофруктозной диетой, экстракт шпината животные получали перорально в дозах 200 и 400 мг на 1 кг массы тела, аэробные нагрузки моделировали ежедневным плаванием на протяжении 20 мин в течение 45 дней. Выявлено значительное снижение уровня глюкозы и инсулина в крови животных, получавших шпинат. Показано, что регулярные физические упражнения наряду с достаточным потреблением шпината, богатого антиоксидантами, препятствовали развитию метаболического синдрома у крыс.

Потребление сухого шпината в течение 6 нед (5 г на 100 г корма) ожиревшими крысами-самцами линии Sprague Dawley приводило к статистически значимому снижению уровня реактивных соединений тиобарбитуровой кислоты (малоновый диальдегид), повреждений ДНК в лейкоцитах и увеличению концентрации диенов в плазме, росту активности марганец-зависимой супер-оксиддисмутазы, ослабляя таким образом проявления окислительного стресса, вызванного рационом с высоким содержанием жиров и холестерина [24].

Киноа (Chenopodium quinoa Willd) принадлежит к подсемейству маревые (Chenopodiaceae) семейства амарантовые (Amaranthaceae), куда входят шпинат и свекла. Этот вид, произрастающий в Южной Америке на протяжении тысячелетий, был культивирован в основном в Перу и Боливии. Растение отличается высокой устойчивостью к погодным климатическим и почвенным условиям. В пищу употребляют листья и зерна киноа. Киноа не принадлежит к семейству зерновых (Gramineae) и имеет соцветия, однако, ввиду исключительной пищевой ценности (высокое содержание белка, серосодержащих аминокислот и лизина), ее часто называют псевдозлаковой культурой. Семена киноа содержат углеводы (77,6%), белок (12,9%) с высоким содержанием лизина и метионина, жир (6,5%), богаты клетчаткой, минеральными веществами (3,0%), а содержание калия, кальция, магния, фосфора и железа намного выше, чем у традиционных злаков [25, 26]. В семенах киноа выявлено >20 фенольных соединений в свободной или конъюгированной форме, большинство из них - это фенольные кислоты: ванильная, феруловая, кофейная, п-кумаровая кислоты и их производные, а также флавоноиды, такие как кверцетин, кемпферол и их гликозиды. В небольших количествах в зернах киноа присутствуют танины (0,5%), сапонины (в основном олеаноловая кислота), стеролы, фитиновая кислота и экдистероиды [27].

Потребление киноа может так же, как было выше показано для шпината, оказывать благоприятное влияние на организм, нормализуя углеводный и липидный обмен, снижая массу тела и препятствуя избыточному перекисному окислению липидов. Так, на модели мышей-самцов линии C57BL/6J с индуцированным ожирением было установлено, что потребление экстракта из зерен киноа (0,28% экстракта к рациону, или 6 мг/кг 20Е) приводит к повышению общих энергозатрат организма животных, увеличению темпов утилизации липидов, сдвигу метаболизма глюкозы в сторону окисления [28]. В клиническом исследовании [29] с участием 29 пациентов с нарушенной толерантностью к глюкозе было показано, что потребление киноа (коммерческий продукт на основе зерен киноа, с известным составом; 20 г/сут) в течение 28 сут способствовало статистически значимому снижению индекса массы тела и содержания гликированного гемоглобина в крови. В обзорной работе [30] также отмечается достоверное снижение массы тела крыс, мышей и цыплят, потреблявших рационы с различным содержанием киноа. Этот феномен авторы обосновывают горьким вкусом отдельных сапонинов, наличие которых в определенных сортах киноа приводит к ухудшению их вкусовых характеристик. Снижение потребления пищи животными может быть связано также с изменениями в экспрессии гормонов желудочно-кишечного тракта при потреблении киноа [31, 32]. Например, при введении в рацион животных киноа уровень холецистокинина после приема пищи повышался, что вызывало чувство сытости [31]. Хотя коммерчески доступную крупу киноа специально обрабатывают для удаления горьких сапонинов, наличие в ней белка, пищевых волокон и фенольных соединений может вызывать чувство сытости, способствуя снижению потребления пищи и, соответственно, массы тела. Противовоспалительные эффекты и антиоксидантное действие киноа и амаранта обсуждаются в работе [27].

Связь между ожирением и воспалительными процессами показана в опытах in vivo при потреблении животными высокожирового рациона и в клинических условиях у пациентов с избыточной массой тела: выявлено значимое увеличение экспрессии воспалительных цитокинов, высвобождаемых из жировой ткани [33]. Снижение повышенного уровня воспалительных цитокинов у мышей линии C57BL/6J, потреблявших высокожировой рацион с включением экстракта киноа, до уровня, соответствующего потреблению низкожирового рациона, было продемонстрировано в работе [28]. Этот эффект может быть связан с уменьшением массы жировой ткани при потреблении экстракта киноа и, соответственно, меньшей способностью высвобождать адипокины. Другое (или дополнительное) возможное объяснение противовоспалительного действия экстракта киноа может быть связано с входящим в его состав 20-гидроксиэкдизоном и его метаболитами, связывающими мембранные рецепторы и влияющими на трансдукцию сигнала и экспрессию адипокинов.

В ряде исследований выявлено благоприятное влияние потребления киноа на показатели липидного профиля животных [28, 34]. Так, включение киноа в рацион животных (крысы-самцы линии Вистар) в качестве основного источника белка способствовало достоверному снижению уровня холестерина и липопротеинов высокой плотности в крови животных всего за 15 сут кормления [31].

Заключение

Шпинат, киноа и их экстракты являются перспективными пищевыми источниками БАВ, в первую очередь фитоэкдистероидов и полифенолов; их фармакологическое действие подтверждается c позиций доказательной медицины экспериментальными исследованиями in vivo. Анализ представленных результатов публикаций, посвященных исследованию этих пищевых растений, свидетельствует о возможности их эффективного включения в биологически активные добавки к пище и использования в качестве функциональных пищевых ингредиентов в составе специализированных пищевых продуктов профилактического назначения.

Литература

1. Ray A., Gulati K., Anand R. Stress, adaptogens and their evaluation: an overview // J. Pharm. Rep. 2016. Vol. 1, N 2. Article ID 1000110.

2. Panossian A., Wikman G. Effects of adaptogens on the central nervous system and the molecular mechanisms associated with their stress-protective activity // Pharmaceuticals (Basel). 2010. Vol. 3, N 1. P. 188-224. DOI: 10.3390/ph3010188

3. Kaur P., Makanjuola V.O., Arora R., Singh B., Arora S. Immunopotentiating significance of conventionally used plant adaptogens as modulators in biochemical and molecular signalling pathways in cell mediated processes // Biomed. Pharmacother. 2017. Vol. 95. P. 1815-1829. DOI: 10.1016/j.biopha.2017.09.081.

4. Panossian A. Understanding adaptogenic activity: specificity of the pharmacological action of adaptogens and other phytochemicals // Ann. N. Y. Acad. Sci. 2017. Vol. 1401, N 1. P. 49-64. DOI: 10.1111/nyas.13399.

5. Glatz J.F., Luiken J.J. Fatty acids in cell signaling: Historical perspective and future outlook // Prostaglandins Leukot. Essent. Fatty Acids. 2015. Vol. 92. P. 57-62. DOI: 10.1016/j.plefa.2014.02.007i.

6. Bakrim A., Maria A., Sayah F. et al. Ecdysteroids in spinach (Spinacia oleracea L.): biosynthesis, transport and regulation of levels // Plant Physiol. Biochem. 2008. Vol. 46, N 10. P. 844-854. DOI: 10.1016/j.plaphy.2008.06.002.

7. Graf B.L., Poulev A., Kuhn P. et al. Quinoa seeds leach phytoecdysteroids and other compounds with anti-diabetic properties // Food Chem. 2014. Vol. 163. P. 178-185. DOI: 10.1016/j.foodchem.2014.04.088.

8. Алексеева Л.И., Володин В.В., Володина С.О. и др. Фитоэкдистероиды. Санкт-Петербург : Наука, 2003. 293 с.

9. Tarkowska D., Strnad M. Plant ecdysteroids: plant sterols with intriguing distributions, biological effects and relations to plant hormones // Planta. 2016. Vol. 244, N 3. P. 545-555. DOI: 10.1007/s00425-016-2561-z.

10. Isenmann E., Ambrosio G., Joseph J.F. et al. Ecdysteroids as non-conventional anabolic agent: performance enhancement by ecdysterone supplementation in humans // Arch. Toxicol. 2019. Vol. 93. P. 1807-1816. DOI: 10.1007/s0020 4-019-02490-x.

11. Roberts J.L., Moreau R. Functional properties of spinach (Spinacia oleracea L.) phytochemicals and bioactives // Food Funct. 2016. Vol. 7, N 8. P. 3337-3353. DOI: 10.1039/C6FO00051G.

12. Fiorito S., Preziuso F., Epifano F. et al. Novel biologically active principles from spinach, goji and quinoa // Food Chem. 2019. Vol. 276. P. 262-265. DOI: 10.1016/j.foodchem.2018.10.018.

13. Володин В.В., Сидорова Ю.С., Мазо В.К. 20-гидроксиэкдизон - растительный адаптоген: анаболическое действие, возможное использование в спортивном питании // Вопросы питания. 2013. Т. 82, № 6. С. 24-30.

14. Экстракт из листьев шпината и способ его получения : пат. 2627450 Рос. Федерация № 2015138745 ; заявл. 11.09.2015 ; опубл. 08.08.2017, Бюл. № 22. 11 с.

15. Son H., Jung S., Shin J.H., et al. Anti-stress and anti-depressive effects of spinach extracts on a chronic stress-induced depression mouse model through lowering blood corticosterone and increasing brain glutamate and glutamine levels // J. Clin. Med. 2018. Vol. 7, N 11. P. E406. DOI: 10.3390/jcm7110406.

16. Millin P.M., Rickert G.M. Effect of a strawberry and spinach dietary supplement on spatial learning in early and late middle-aged female rats // Antioxidants (Basel). 2018. Vol. 8, N 1. P. E1. DOI: 10.3390/antiox8010001.

17. Jiraungkoorskul W. Review of neuro-nutrition used as anti-Alzheimer plant, spinach, spinacia oleracea // Pharmacogn. Rev. 2016. Vol. 10, N 20. P. 105-108. DOI: 10.4103/0973-7847.194040.

18. Sharma N., Kapoor M., Nehru B. Spinacea oleracea L. extract protects against LPS induced oxidative stress, inflammatory response and ensuing biochemical, neurochemical and neurobehavioral impairment in mice // Int. J. Pharm. Pharm. Sci. 2014. Vol. 6, N 3. P. 203-210.

19. Wang Y., Chang C.F., Chou J. et al. Dietary supplementation with blueberries, spinach, or spirulina reduces ischemic brain damage // Exp. Neurol. 2005. Vol. 193, N 1. P. 75-84.

20. Koushik A., Hunter D.J., Spiegelman D. et al. Fruits, vegetables, and colon cancer risk in a pooled analysis of 14 cohort studies // J. Natl Cancer Inst. 2007. Vol. 99. P. 1471-1483.

21. Fornaciari S., Milano F., Mussi F. et al. Assessment of antioxidant and antiproliferative properties of spinach plants grown under low oxygen availability // J. Sci. Food Agric. 2015. Vol. 95, N 3. P. 490-496. DOI: 10.1002/jsfa.6756.

22. Elvira-Torales L.I., Martin-Pozuelo G., Gonzalez-Barrio R. et al. Ameliorative effect of spinach on non-alcoholic fatty liver disease induced in rats by a high-fat diet // Int. J. Mol. Sci. 2019. Vol. 20. Article ID E1662. DOI: 10.3390/ijms20071662.

23. Panda V., Mistry K., Sudhamani S. et al. Amelioration of abnormalities associated with the metabolic syndrome by Spinacia oleracea (spinach) consumption and aerobic exercise in rats // Oxid. Med. Cell Longev. 2017. Vol. 2017. Article ID E2359389. DOI: 10.1155/2017/2359389.

24. Ko S.H., Park J.H., Kim S.Y. et al. Antioxidant effects of spinach (Spinacia oleracea L.) supplementation in hyperlipidemic rats // Prev. Nutr. Food Sci. 2014. Vol. 19, N 1. P. 19-26. DOI: 10.3746/pnf.2014.19.1.019.

25. Hirose Y., Fujita T., Tomoyuki I. et al. Antioxidative properties and flavonoid composition of Chenopodium quinoa seeds cultivated in Japan // Food Chem. 2010. Vol. 119, N 4. P. 1300-1306. DOI: 10.1016/j.foodchem.2009.09.008.

26. Filho A.M., Pirozi M.R., Da Silva Borges J.T. et al. Quinoa: nutritional, functional and antinutritional aspects // Crit. Rev. Food Sci. Nutr. 2015. Vol. 57, N 8. P. 1618-1630. DOI: 10.1080/10408398.2014.1001811.

27. Tang Y., Tsao R. Phytochemicals in quinoa and amaranth grains and their antioxidant, anti-inflammatory, and potential health beneficial effects: a review // Mol. Nutr. Food Res. 2017. Vol. 61, N 7. DOI: 10.1002/mnfr.201600767.

28. Foucault A.S., Even P., Lafont R. et al. Quinoa extract enriched in 20-hydroxyecdysone affects energy homeostasis and intestinal fat absorption in mice fed a high-fat diet // Physiol. Behav. 2014. Vol. 128. P. 226-231. DOI: 10.1016/j.physbeh.2014.02.002.

29. Abellán Ruiz M.S., Barnuevo Espinosa M.D., García Santamaría C. et al. Effect of quinua (Chenopodium quinoa)consumption as a coadjuvant in nutritional intervention in prediabetic subjects // Nutr. Hosp. 2017. Vol. 34, N 5. P. 1163-1169. DOI: 10.20960/nh.843.

30. Simnadis T.G., Tapsell L.C., Beck E.J. Physiological effects associated with quinoa consumption and implications for research involving humans: a review // Plant Foods Hum. Nutr. 2015. Vol. 70, N 3. P. 238-249. DOI: 10.1007/s11130-015-0506-5.

31. Mithila M.V., Khanum F. Effectual comparison of quinoa and amaranth supplemented diets in controlling appetite; a biochemical study in rats // J. Food Sci. Technol. 2015. Vol. 52, N 10. P. 6735-6741. DOI: 10.1007/s13197-014-1691-1.

32. Gee J.M., Price K.R., Ridout C.L. et al. Saponins of quinoa (Chenopodium quinoa): effects of processing on their abundance in quinoa products and their biological effects on intestinal mucosal tissue // J. Sci. Food Agric. 1993. Vol. 63, N 2. P. 201-209. DOI: 10.1002/jsfa.2740630206.

33. Rodríguez-Hernández H., Simental-Mendía L.E., Rodríguez-Ramírez G. et al. Obesity and inflammation: epidemiology, risk factors, and markers of inflammation // Int. J. Endocrinol. 2013. Vol. 2013. Article ID E678159. DOI: 10.1155/2013/678159.

34. Paśko P., Zagrodzki P., Bartoń H. et al. Effect of quinoa seeds (Chenopodium quinoa) in diet on some biochemical parameters and essential elements in blood of high fructose-fed rats // Plant Foods Hum. Nutr. 2010. Vol. 65, N 4. P. 333-338. DOI: 10.1007/s11130-010-0197-x.


Журналы «ГЭОТАР-Медиа»